Bereits in jungen Jahren erhält Johanna (Hanna) vom Rath Zeichen- und Malunterricht bei Marie Paquet-Steinhausen in deren Atelier am Städel in Frankfurt am Main. 1913 ist sie Schülerin von Ottilie W. Roederstein. Ab 1921 erwirbt sie ein Haus in Hofheim am Taunus, das durch seinen Farbanstrich als das Blaue Haus bekannt und später zu einem Refugium verfolgter Künstler und Intellektueller wird. Bekker vom Rath reist regelmäßig nach Berlin und interessiert sich für die künstlerische Avantgarde. Sie baut ein Atelier an ihr Hofheimer Haus an, das in den 1930er-Jahren für viele verfolgte Künstler zur vorübergehenden Arbeitsstätte wird.
Nach der Machtübernahme 1933 bleibt Bekker vom Rath in ihrem Blauen Haus in Hofheim. Ab 1934 beginnt sie, als private Kunsthändlerin Werke von als „entartet“ verfemten Künstlern zu vermitteln und wird zu einer Mäzenin und Sammlerin. In den Jahren zwischen 1940 und 1943 lädt sie in ihrer Berliner Atelierwohnung zu geheimen Ausstellungen „entarteter“ Künstler, zu Vorträgen und Hauskonzerten all diejenigen ein, die sich nicht der nationalsozialistischen Ideologie anschließen. Nach Kriegsende eröffnet sie 1947 das Frankfurter Kunstkabinett Hanna Bekker vom Rath, das den im nationalsozialistischen Regime verfolgten Künstlern ein Forum bietet. Im Jahr 1963 erhält sie die Ehrenplakette der Stadt Frankfurt am Main und 1964 das Bundesverdienstkreuz.
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